UNIVERSIDAD DEL VALLE DE GUATEMALA FACULTAD DE CIENCIAS Y HUMANIDADES DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA Efectos del enriquecimiento ambiental sobre cuatro especies de primates del Viejo y Nuevo Mundo en el Parque Zoológico Nacional “La Aurora”, Ciudad de Guatemala, Guatemala. Trabajo de graduación presentado por María Alina Castañeda Quinteros para optar al grado académico de Licenciada en Biología Guatemala 2015 Efectos del enriquecimiento ambiental sobre cuatro especies de primates del Viejo y Nuevo Mundo en el Parque Zoológico Nacional “La Aurora”, Ciudad de Guatemala, Guatemala. UNIVERSIDAD DEL VALLE DE GUATEMALA FACULTAD DE CIENCIAS Y HUMANIDADES DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA Efectos del enriquecimiento ambiental sobre cuatro especies de primates del Viejo y Nuevo Mundo en el Parque Zoológico Nacional “La Aurora”, Ciudad de Guatemala, Guatemala. Trabajo de graduación presentado por María Alina Castañeda Quinteros para optar al grado académico de Licenciada en Biología Guatemala 2015 v Prefacio El ser estudiante de Biología nos da la oportunidad de trabajar en distintas ramas. La rama que más me llamó la atención en los últimos años de mi carrera fue la conservación ex situ y como se manejan los zoológicos tanto en Guatemala como internacionalmente. Una de las ventajas que yo tuve como estudiante fue hacer mis prácticas en el Zoológico del Instituto Smithsonian en Washington DC. Aquí me interesaron mucho más los primates y en sí el enriquecimiento ambiental que era materia nueva para mí. Al ver cómo en este zoológico se realizaba de forma rutinaria el enriquecimiento ambiental me llamó mucho la atención ponerlo en práctica en el Parque Zoológico Nacional “La Aurora” con las especies de primates indicadas por los médicos veterinarios. También cabe resaltar que este estudio no hubiera sido lo mismo sin las personas que estuvieron conmigo en cada paso del camino. Primero quiero darle gracias a Dios por ser parte principal en mi vida y darme la fortaleza cada día de mi carrera. Quiero darles gracias infinitas a mis papás y a mi hermana por ser parte esencial de mi formación como profesional. A mi papá quiero darle las gracias por sus consejos, sus enseñanzas, la oportunidad de conocer muchos lugares y llevarme al lugar en donde me enamore del enriquecimiento ambiental. A mi mamá por ser la persona que me escuchó en los momentos más difíciles de mi carrera y a mi hermana por su apoyo incondicional. A mis abuelos, a la Yaya, tías, tíos y primos por estar presentes y apoyarme en cada paso de mi carrera. A mis amigos Erick Mollinedo, Jonathan Morales, Miguel Morales, David Archila, Diego Reckholder por ser parte esencial de las diferentes etapas de mi carrera y por ser ese apoyo moral que necesitaba cuando creía que ya no podía más. vi A mis amigas Andrea Navas, Rita de León, Isabel Herrarte por siempre estar pendientes de los monos, por hacerme reír cuando lo necesitaba y ser mis compañeras de trabajo. A Ilse García, Andrea Zamora, Estefanía López, Isabel Corado, Raquel Rodríguez, Olga Rodríguez, Carlos Rodríguez e Isabella Díaz por el apoyo que me brindaron a lo largo de mi carrera y siempre tener palabras de aliento. A los doctores Andrea Castañeda, Kurt Duchez y Silvia Rodríguez por el apoyo brindado durante el año de trabajo en el Zoológico A la Dra. Ester Quinta y al Lic. Arnoldo Font por ser tan especiales al momento de enseñarme y darme las herramientas necesarias para mi vida profesional. Al Parque Zoológico Nacional “La Aurora” por abrirme las puertas y permitirme realizar mi tesis. Asimismo quisiera agradecerles a los señores que me ayudaron a ponerles el enriquecimiento a las diferentes especies y por la paciencia que me tuvieron todos los lunes, miércoles y viernes. Por último quisiera darle las gracias al Smithsonian National Zoological Park en específico a Kenton, Rebecca, David, Steven, Maria, Dell, Ashley y Ashton por acogerme y enseñarme todo lo que necesitaba saber de enriquecimiento ambiental. vii Índice Lista de cuadros ............................................................................................................................. viii Lista de figuras ................................................................................................................................. ix RESUMEN ...................................................................................................................................... xi I. Introducción ......................................................................................................................... 1 II. Antecedentes ........................................................................................................................ 2 III. Justificación ....................................................................................................................... 16 IV. Objetivos ............................................................................................................................ 18 V. Hipótesis ............................................................................................................................ 19 VI. Metodología ...................................................................................................................... 20 A. Procedimiento ...................................................................................................................... 20 1.Descripción del área ........................................................................................................... 20 2.Diseño experimental ........................................................................................................... 21 3.Enriquecimiento ambiental propuesto para las especies .................................................... 22 4.Análisis de datos ................................................................................................................. 23 VII. RESULTADOS Y DISCUSIÓN ..................................................................................... 24 A. Macacos rhesus ( M. mulatta) ............................................................................................ 24 B. Monos Capuchinos (C. capucinus) ................................................................................... 28 C. Papiones (P. anubis) .......................................................................................................... 33 D. Macacos Japoneses (M. fuscata) ........................................................................................ 38 E. Mediciones de recintos ....................................................................................................... 41 F. Manual final ....................................................................................................................... 42 VIII. CONCLUSIONES ............................................................................................................ 43 IX. RECOMENDACIONES .............................................................................................. 46 X. LITERATURA CITADA ......................................................................................... 48 XI. ANEXOS…………………………………………………………………………………………………………………..52 viii Lista de cuadros Cuadro 1: Tipos de enriquecimiento ambiental utilizados durante la investigación ...................... 23 Cuadro 2: Medidas de los 6 recintos utilizados para las cuatro especies de primates investigados ...................................................................................................................................................... .41 Cuadro 3: Catálogo inicial de comportamientos en el recinto de macaco rhesus en el Parque Zoológico Nacional “La Aurora” ................................................................................................... 51 Cuadro 4: Catálogo inicial de comportamientos en el recinto de 2 monos capuchinos en el Parque Zoológico Nacional “ La Aurora” ............................................................................ 54 Cuadro 5: Catálogo inicial de comportamientos en el recinto de 8 monos capuchinos en el Parque Zoológico Nacional “ La Aurora” ...................................................................................... 57 Cuadro 6: Catálogo inicial de comportamientos en el recinto de papiones (Grupo 1) en el Parque Zoológico Nacional “La Aurora” ...................................................................................... 59 Cuadro 7: Catálogo inicial de comportamientos realizados a lo largo de 1 semana en el recinto de papiones (Grupo 2) en el Parque Zoológico Nacional “La Aurora” ........................ 62 Cuadro 8: Catálogo inicial de comportamientos realizados a lo largo de 1 semana en el recinto de macaco japonés en el Parque Zoológico Nacional “La Aurora” ............................... 64 Cuadro 9: Catálogo final de comportamientos realizados a lo largo de 1 semana en el recinto de macaco rhesus en el Parque Zoológico Nacional “ La Aurora” ............................................... 67 Cuadro 10: Catálogo final de comportamientos realizados a lo largo de 1 semana en el recinto de 2 monos capuchinos en el Parque Zoológico Nacional “ La Aurora” .................. 70 Cuadro 11: Catálogo final de comportamientos realizados a lo largo de 1 semana en el recinto de 8 monos capuchinos en el Parque Zoológico Nacional “La Aurora” ............................ 73 Cuadro 12: Catalogo final de comportamientos realizados a lo largo de 1 semana en el recinto del grupo 1 de papiones en el Parque Zoológico Nacional “ La Aurora” ................. 75 Cuadro 13: Catálogo final de comportamientos realizados a lo largo de 1 semana en el recinto del grupo 2 de papiones en el Parque Zoológico Nacional “ La Aurora” ................. 77 Cuadro 14: Catálogo final de comportamientos realizados a lo largo de 1 semana en el recinto de macaco japonés en el Parque Zoológico Nacional “La Aurora” .......................... 80 ix Lista de figuras Figura 1: Mono capuchino (C. capucinus) en el Parque Zoológico nacional “La Aurora” ............. 8 Figura 2: Mapa de distribución de c. capucinus según UICN, 2014 ............................................... 9 Figura 3: Mapa de distribución de M. fuscata según UICN, 2014................................................. 11 Figura 4: Macaco japonés (M. fuscata) en el Parque Zoológico Nacional “La Aurora” ............... 11 Figura 5: Mapa de distribución de M. mulatta según UICN, 2014 ................................................ 12 Figura 6: Macaco Rhesus (M. mulatta) en el Parque Zoológico Nacional “La Aurora” ............... 12 Figura 7: Mapa de distribución de P. anubis según UICN, 2014 .................................................. 14 Figura 8: Papión oliva (P. anubis) en el Parque Zoológico Nacional “La Aurora” ....................... 14 Figura 9: Mapa de la colocación de los recintos de las 4 especies de primates en el Parque Zoológico Nacional “La Aurora” ................................................................................................... 20 Figura 10: Comportamiento principal de Macacos rhesus en fase 1 y fase 3 ................................ 24 Figura 11: Tipos de enriquecimiento utilizados para los macacos rhesus y el tiempo promedio utilizado.......................................................................................................................................... 26 Figura 12: Comportamiento estereotipado a lo largo de la semanas de observación de Macaco rhesus hembra (En minutos) .......................................................................................................... 27 Figura 13: Comportamientos principales de dos individuos hembra C. capucinus antes del enriquecimiento ambiental en porcentaje de tiempo utilizado. ..................................................... 28 Figura 14: Comportamientos principales en el grupo de 9 individuos de C. capucinus antes del enriquecimiento en porcentaje de tiempo utilizado ...................................................................... 29 Figura 15: Enriquecimiento ambiental utilizado para los dos recintos de mono capuchino en el Parque Zoologico Nacional “La Aurora” en tiempo promedio utilizado (Minutos) ...................... 30 Figura 16: Cambio de comportamiento estereotipado observado a lo largo de 6 semanas de observación en 2 individuos hembras de C. capucinus ................................................................. 32 Figura 17: Cambio del comportamiento estereotipado observado a lo largo de 6 semanas de observación en 9 individuos de C. capucinus ................................................................................ 32 Figura 18: Comportamientos generales en dos grupos de papiones antes del enriquecimiento ambiental, en porcentaje de tiempo utilizado ................................................................................. 34 Figura 19: Tipos de enriquecimiento utilizados grupos de papiones y el tiempo promedio utilizado para cada uno .................................................................................................................. 35 Figura 20: Cambio de comportamiento agresivo en los 2 grupos de papiones a lo largo de las semanas de observación ................................................................................................................. 37 Figura 21: Comportamientos generales de macaco japonés en fase 1 y fase 3 en porcentaje de tiempo utilizado. ............................................................................................................................ 38 x Figura 22: Tipos de enriquecimiento ambiental utilizado para macaco japonés y el tiempo promedio utilizado en minutos ....................................................................................................... 39 Figura 23: Enriquecimiento sensorial para macaco rhesus utilizado a lo largo de 6 semanas (Música y sabor) ............................................................................................................................ 82 Figura 24: Enriquecimiento ambiental ocupacional utilizado con macaco rhesus a lo largo de las 6 semanas de observación .................................................................................... 83 Figura 25: Enriquecimiento ambiental sensorial utilizado en ambos grupos de mono capuchino a lo largo de las seis semanas de observación .............................................................. 84 Figura 26: Enriquecimiento ambiental ocupacional utilizado en ambos recintos de mono capuchino durante las 6 semanas de observación .......................................................................... 85 Figura 27: Enriquecimiento ambiental ocupacional utilizado en ambos recintos de papiones durante 6 semanas de observación ................................................................................................. 85 Figura 28: Enriquecimiento ambiental sensorial utilizado en ambos grupos de papiones a lo largo de las 6 semanas de observación ................................................................................... .85 Figura 29; Enriquecimiento ambiental ser más atractivo para los macacos japoneses a lo largo de las 6 semanas de observación .................................................................................... 87 xi RESUMEN El enriquecimiento ambiental es parte fundamental para el bienestar de cualquier animal en cautiverio. Existen varios tipos de enriquecimiento ambiental para satisfacer las necesidades de cada una de las especies que se quiera estudiar. El estrés es el factor más importante que se pretende tratar con este tipo de actividades para que se tengan animales mucho más sanos, tanto físicamente como mentalmente. La conservación ex situ es aquella en donde se trata de conservar diversidad biológica, en este caso animales, fuera de su hábitat natural. Los zoológicos son fuentes importantes para este tipo de conservación, ya que con las distintas colecciones se puede brindar material genético a las poblaciones en vida silvestre y asimismo apoyar en la conservación de las mismas. Se trabajó en el Parque Zoológico Nacional “La Aurora” con una especie de primate del nuevo mundo: monos capuchinos (Cebus capucinus) y con tres especies de primates de viejo mundo: macacos japoneses (Macaca fuscata), macacos rhesus (Macaca mulatta) y papiones (Papio anubis). El objetivo principal de este trabajo es establecer un programa de enriquecimiento ambiental para las cuatro especies de primates antes mencionadas. Por lo que se evaluó el comportamiento de estos animales para la obtención de un catálogo de comportamientos. Se les colocó distintos tipos de enriquecimiento, de naturaleza sensorial, ocupacional y nutricional. Se evaluó qué tipo de enriquecimiento ambiental resulta más atractivo y por ende más efectivo. El trabajo consistió en tres fases, las cuales se realizaron con distintas horas de observación de las cuatro especies. Se observó que los papiones y monos capuchinos reaccionaron mejor ante los diferentes tipos de enriquecimiento que los macacos en general. Asimismo se vio una disminución de comportamientos estereotipados y agresivos en los papiones, monos capuchinos y macacos rhesus. Existen distintos factores ajenos al estudio que pueden modificar las pautas de comportamiento de los primates, como relocalización o cambios de dieta Palabras clave: Enriquecimiento ambiental, primates, mono capuchino, papión, macaco Rhesus, Macaco japonés, comportamiento animal, Parque Zoológico Nacional “La Aurora” xii ABSTRACT The environmental enrichment is fundamental for every animal in captivity. There are several types of environmental enrichment to satisfy the needs of each species of the study. Stress is the most important factor that is intended to deal with this type of activity for much healthier animals, both physically and mentally. The ex situ conservation is the one where it is conserving biological diversity, in this case animals outside their natural habitat. Zoos are important sources for this type of conservation, such as the various collections can provide genetic material to wildlife populations and also support the conservation of the species. This study took place in the national zoological park “La Aurora” with one species of new world monkey: Capuchin Monkey (Cebus capucinus) and three species of old world monkeys: Japanese Macaque (Macaca fuscata), Rheus Macaque (Macaca mulatta) and Olive baboon (Papio anubis). The main objective of this study was to stablish a environmental enrichment program for the four species of primates. The behavior of these animals for a catalog of behaviors was assessed . They were placed different types of enrichment, sensory , occupational and nutritional nature. What type of environmental enrichment was evaluated more attractive and therefore more effective. The work consisted of three phases, which were made with different hours of observation of the four species . It was observed that baboons and capuchin monkeys reacted better to different types of enrichment generally macaques . It also was a decrease of stereotyped and aggressive behavior in baboons , capuchin monkeys and rhesus macaques. There are different unrelated to study factors that can modify the patterns of behavior of primates such as relocation or change of diet. Key words: Environmental enrichment, primate, Capuchin Monkey, Olive Baboon: Rhesus Macaque, Japanese Macaque, Animal Behavior, National Zoological Park “La Aurora” 1 . I. Introducción Este trabajo pretende implementar y validar un programa de enriquecimiento ambiental enfocado en cuatro especies de primates que se encuentran en el Parque Zoológico Nacional “La Aurora” en la Ciudad de Guatemala, basado en el comportamiento observado de las especies propuestas en respuesta a los distintos tipos de enriquecimiento que se les colocó en un periodo de seis meses. Asimismo se pretendió obtener un catálogo de comportamientos observados mediante etogramas de las especies para poder evaluar el antes y el después del enriquecimiento ambiental. Este catálogo sirvió para poder evaluar la eficacia del enriquecimiento ambiental y para poder comparar el comportamiento de cada tropa luego de los seis meses de tratamiento. Los individuos a tratar son Macaco rhesus, Mono capuchino, Macaco japonés y Papiones. Estos debido a que son de las especies más problemáticas del zoológico por comportamientos agresivos y por ser propensos al estrés. Estas especies también se han visto afectadas por el estrés en otros zoológicos por lo que lo que existe mucha información acerca de estos animales y como mantener un nivel de estrés bajo. 2 II. Antecedentes A. Los zoológicos y el enriquecimiento ambiental. Los zoológicos son de suma importancia para apoyar los esfuerzos de conservación que se están realizando actualmente. Esto es debido a que pueden ser una gran contribución para la supervivencia de especies en peligro de extinción. Además, son de mucha ayuda para la educación ambiental al informar sobre la biodiversidad de los diferentes ecosistemas que existen en el mundo. Antiguamente los zoológicos no se preocupaban por la salud integral del animal, ya que éstos sólo proporcionaban espacios en donde se mantuvieran a los animales en condiciones mínimas para vivir. (Renner et al. 2000). En la actualidad los zoológicos han cambiado estos pensamientos y se han dedicado a mantener las colecciones con un buen estado de salud mental y físico. Para esto han hecho mejorías en los recintos, dándoles así características parecidas a las que éstos tuvieran en vida silvestre. Asimismo se empezaron a implementar programas de enriquecimiento ambiental y mejorías en las dietas. (Renner et al. 2000) Los zoológicos bien manejados son de los pocos lugares que tienen el conocimiento y la capacidad para realizar una buena conservación ex situ. La conservación ex situ se refiere a la conservación de la diversidad biológica fuera de su hábitat natural. Su objetivo final es apoyar la supervivencia de las especies que se encuentran en vida silvestre. La estrategia global para la conservación en los zoológicos apoya esta modalidad debido a que la reproducción de las especies ex situ puede prevenir la extinción inmediata de una especie en peligro crítico. Las poblaciones ex situ pueden participar en distintas estrategias de reproducción para aumentar la variabilidad genética. Además, las poblaciones ex situ pueden participar en relaciones públicas y en programas de educación ambiental a beneficio de sus parientes silvestres (Collados 1997). 3 Uno de los ejemplos clave del beneficio de los zoológicos para las especies es el Tamarino león dorado (Leontopithecus rosalia). Esta especie de primate menor endémica de Río de Janeiro, Brasil. Debido a la pérdida de hábitat que presenta este lugar, el número de individuos llegó a ser de 150 en 1969. Sin la ayuda de los Zoológico como el del Smithsonian, organizaciones como la WWF y el Gobierno de Brasil, esta especie se encontraría extinta. Actualmente se cuenta con una población de 1,500 individuos en vida silvestre y aproximadamente unos 450 individuos en cautiverio (Smithsonian National Zoological Park 2011). Enriquecimiento ambiental es proveer a las distintas especies o especímenes con ambientes estimulantes para demostrar sus comportamientos habituales en vida silvestre. El enriquecimiento incluye recintos que se apeguen a su ambiente, introducción de objetos, sonidos y olores entre otros para estimularlos. El enriquecimiento ambiental es tan importante como la nutrición y el cuidado veterinario para los cuidados de un animal de zoológico (Smithsonian National Zoological Park 2011). Una de las primeras personas en introducir el término enriquecimiento ambiental en los años 1920 fue Robert Yerke. Yerke fue un conocido psicólogo, etólogo y primátologo estadounidense que centró sus estudios en los tests de inteligencia y psicología comparada. Se plantea que desde los años ‘20s ya había un avance con el enriquecimiento ambiental, pero se ha visto una mejoría y una implementación de estos programas en los zoológicos desde hace aproximadamente dos décadas (Martin 1999). El enriquecimiento ambiental suele ser elemental en el cuidado de los animales en cautiverio. Este consiste en actividades que van a mejorar el bienestar del animal tanto físico como psicológico. El objetivo principal de muchos programas de enriquecimiento ambiental es reducir o eliminar comportamientos estereotipados que se puedan dar por una falta de estimulación. Estos deben ser comprobados mediante observaciones (Young 2003). Un comportamiento estereotipado es un patrón de comportamientos anormales, repetitivos, invariables y sin función u objetivo aparente. Estos comportamientos son algunas veces inducidos por frustración o estrés. Si estos comportamientos no son corregidos o disminuidos pueden llevar al animal a tener algún tipo de lesión y, en casos muy extremos, la muerte (Mason et al. 2007). 4 Los tipos de enriquecimiento ambiental que existen son:  Enriquecimiento social: Este tipo de enriquecimiento puede involucrar un contacto ya sea directo o indirecto con individuos de la misma especie, otra especie o con humanos. Los contactos indirectos son visuales, olfativos o auditivos.  Enriquecimiento ocupacional: Este tipo de enriquecimiento es una mezcla entre enriquecimiento psicológico, con dispositivos que les suponga un reto mental, al mismo tiempo se les coloca enriquecimiento que promueva más ejercicio para el animal.  Enriquecimiento físico: Este enriquecimiento se enfoca más en el recinto. Aquí se puede alterar el tamaño o la complejidad del mismo con objetos, sustratos o estructuras que los ayuden a esconderse o que les llamen la atención.  Enriquecimiento sensorial: Estos son estímulos visuales, auditivos, olfativos, táctiles o del gusto. Para esto se pueden utilizar herramientas como la televisión, música, sonidos de vocalización, juguetes con diferentes texturas, esencias o extractos, entre otros.  Enriquecimiento nutricional: Este puede incluir variedad de comida o algún tipo de comida novedosa para el animal. Este enriquecimiento también puede ser en la forma de presentar la comida (Bloomsmith et al. 1991). Entre las ventajas que se han estudiado del enriquecimiento ambiental se encuentran, una mejoría en el comportamiento de los animales y una baja significativa de comportamientos agresivos entre los individuos. Al mismo tiempo, se puede observar que el animal se encuentra más activo y si éste hubiese presentado comportamiento estereotipado o repetitivo se atenúa o en algunos casos se elimina. En muchos casos los animales presentan una mejoría en su salud y si se tenían problemas para la reproducción, el enriquecimiento ambiental puede ayudar bastante. Debido a que el enriquecimiento ambiental estimula comportamientos vitales en los animales en cautiverio, se han visto 5 reintroducciones exitosas en vida silvestre, aumentando así la expectativa de vida de estos individuos (Carlstread y Sheperdson 2000). Debido a que el enriquecimiento ambiental todavía es una ciencia empírica, el campo sigue abierto para hacer distintas investigaciones. A partir de esto se pueden crear manuales con enriquecimientos no sólo para especies en general, sino para diferentes grupos de edades, específicos para sexos o incluso específicos para individuos que se hayan detectado con mayor estrés o problemas conductuales (Carlstead y Sheperson 2000) . B. El estrés. El estrés está considerado como toda alteración o disturbio que se origina en condiciones extremas de origen interno o externo. Estas condiciones alteran la homeostasis del cuerpo animal y reduce la eficacia del mismo. El estrés en cierta medida puede ser beneficioso para el animal, ya que lo mantiene alerta en situaciones de supervivencia. En cualquier animal el estrés en exceso puede darse por distintas causas como cambios de recinto, introducción de nuevos individuos, falta de ejercicio, enfermedad, frustraciones, entre otros (Álvarez et al. 2009). Se conoce que el estrés puede ser el causante de alteraciones fisiológicas de carácter inmunológico, gastrointestinal, sexual y de alguna lesión física, ya sea provocada por él mismo o por otro individuo que comparta recinto en cautiverio. Este también puede afectar las tasas de crecimiento, nutrición y cuidado parental. Debido al estrés muchas madres primerizas pueden rechazar a las crías, dando así una muerte prematura o que éstas necesiten cuidado de los humanos para poder sobrevivir (Carlstead y Sheperdson 2000). Existen distintas formas de medir estrés, entre ellas se encuentran las fisiológicas y las conductuales. Las conductuales pueden verse por medio de comportamientos estereotipados. Las fisiológicas pueden medirse por medio de la sangre, heces y orina. 6 Los comportamientos estereotipados se definen como movimientos o posturas repetitivos sin un fin determinado. Estos pueden ser caminar de un lado a otro, algún sonido que hagan de forma repetitiva sin ningún fin, automutilación, incluyendo acicalado excesivo. Estos comportamientos aumentan cuando se encuentran sometidos a un tiempo prolongado de estrés. Se ha visto que entre los animales que más presentan estereotipias son aves y mamíferos, principalmente primates y carnívoros ( Mason et al. 2007) Los métodos fisiológicos se guían por los glucocorticoides. Los glucocorticoides son hormonas de acción contraria a la insulina en la sangre. Ejemplos de éstas pueden ser el cortisol, cortisona y corticosterona. Éstos son marcadores de estrés bastante efectivos en primates no humanos. Pueden ayudar a determinar rangos sociales, algún tipo de competencia y respuesta a estrés. Antiguamente estos estudios se hacían anestesiando al animal y sacando muestras de sangre. Ahora se están implementando métodos no invasivos como esteroides fecales y de la orina. Son bastante asertivos, aunque factores como el embarazo, enfermedades y ciclo menstrual pueden alterar los niveles normales de los mismos (Witthen et al. 1998). C. Comportamiento de primates en cautiverio. En los últimos 20 años se han llevado a cabo distintas investigaciones sobre el comportamiento en zoológicos de las distintas especies de primates. Esto se ha hecho con el propósito de entender los distintos comportamientos que se presentan en los primates y la complejidad de los mismos (Hosey 2005). Debido a la gran gama de variabilidades que se tiene en un ambiente como los zoológicos es muy difícil asumir si ciertos comportamientos son “normales”. En los diferentes estudios se han logrado determinar comportamientos anormales que se dan con frecuencia en los zoológicos con los simios y los primates menores como por ejemplo: la regurgitación y volver a ingerir comida con Gorilas, comportamientos repetitivos de lanzar piedras en chimpancés, distintos tipos de agresiones en macacos entre otros (Hosey 2005). 7 Se ha visto cómo el comportamiento de los primates en general es afectado por la presencia constante de los humanos. La frecuencia y la cantidad de humanos que se acercan a los primates es mucho mayor de la que ellos pudieran tener en vida silvestre por lo que de las primeras reacciones que tienen son las agresiones. Esto se puede notar con vocalizaciones y mostrar distintas partes del cuerpo como la dentadura. Existen casos en donde los primates pueden habituarse a la presencia de humanos, pero esto puede llegar a corromperse si la cantidad de visitantes es extremadamente alta (Hosey 2005). Debido a la gran cantidad de comportamientos que se pueden observar en las distintas especies de primates, se ha podido llegar a reportar que algunas especies son mucho más flexibles al cautiverio que otras. Esto es debido a que tienen una gran capacidad de habituación y de tolerancia hacia la presencia de los humanos (Hosey 2005). D. Breve reseña histórica del Parque Zoológico Nacional “La Aurora”. El Zoológico “La Aurora” fue inaugurado el 25 de diciembre de 1924. En 1963 éste pasa a manos de la Asociación Guatemalteca de Historia Natural (AGHN). Desde 1991 se han realizado varias mejoras, como ampliaciones de recintos para especies como el oso pardo, felinos, nutrias entre otros e incorporaciones de distintas especies que hacen que la colección tenga una amplia variedad de individuos. Estas mejoras lo han situado entre los mejores zoológicos de Centro América. Actualmente el Zoológico está incorporando enriquecimiento ambiental a las distintas exhibiciones que posee. Esto es un elemento de suma importancia para el bienestar de la colección de animales que habitan el zoológico. A su vez se está tratando de ampliar los distintos recintos para brindarles una mejor calidad de vida a las poblaciones en cautiverio. Entre las especies de primates que se encuentran en el Parque Zoológico Nacional “La Aurora” se encuentran las nativas como lo son los monos araña y mono aullador. Entre las especies del continente Americano están los monos capuchinos y las marmosetas pigmeas. Las especies del viejo mundo que se encuentran en el zoológico son los papiones, macacos japoneses y macacos rhesus. 8 Este trabajo se realizó con base en un estudio de comportamiento observado en cuatro especies de primate: Mono capuchino (Cebus capucinus), Macaco japonés (Macaca fuscata), Macaco rhesus (Macaca mulatta) y Papión ( Papio anubis). Estudios realizados con anterioridad han catalogado a estas especies como propensas a presentar algún tipo de problema conductual en cautiverio (ya sea en zoológicos o en laboratorios) y por lo tanto las hacen candidatas ideales para colocarles enriquecimiento ambiental. E. Descripción de las especies de primate incluidas en el estudio.  Monos capuchinos Los Monos capuchinos (Cebus capucinus) son primates del nuevo mundo de la familia cebidae. Tienen un tamaño mediano con cabezas redondas, cuerpos robustos y colas semi-prensiles. Poseen pelaje de color negro y blanco. (Fig. 1) Éstos viven en tropas durante toda su vida. Hembras, machos y juveniles viajan, comen y duermen juntos (Reid 2009). Figura 1: Mono capuchino (C. capucinus) en el Parque Zoológico nacional “La Aurora” Su rango de distribución abarca desde Honduras hasta la parte oeste de Ecuador. (Fig. 2) C. capucinus vive en el dosel de la selva tropical y bajan a tomar agua. Son diurnos, con una dieta que consta principalmente de frutas e insectos. La mayoría de estos animales en cautiverio tienen una dieta omnívora (Reid 2009). 9 Figura 2: Mapa de distribución de c. capucinus según UICN, 2014 Los monos capuchinos pueden llegar a vivir aproximadamente 50 años. La madurez sexual llega a los 4 o 5 años de edad. Las hembras tienen un ciclo menstrual de 19 a 22 días y la gestación dura de 22 a 23 semanas seguidos de 22 semanas sin menstruación durante la lactancia. En general en el género Cebus el interés sexual se presenta con expresiones faciales, vocalizaciones gestos y posturas. Estos dependen de la especie y se dá casos en donde la hembra es mucho más directa en cuanto a expresar el interés sexual hacia el macho dominante (Fragaszy 2005). Estos monos son por naturaleza muy curiosos. Utilizan las manos y bocas para explorar los objetos y superficies. La memoria y la percepción visual es muy similar a la de otros primates no humanos. Ellos viajan eficientemente por espacios familiares y tienen una buena memoria para eventos significativos, percibir objetos tanto inmóviles como móviles. Estos primates expresan interés en otros animales e incluso humanos, haciendo expresiones faciales, tocando y vocalizando. Parte importante de su comportamiento es el acicalarse entre ellos para fortalecer lazos y esto es seña de estar relajado (Fragaszy 2005). Se ha visto en ejemplares de vida silvestre que presentan un comportamiento de forrajeo y actividad más fuerte en la mañana y en horas tempranas de la tarde (Reid 2009). 10  Macacos japoneses y macacos rhesus Los macacos (Macaca spp), son primates del viejo mundo, de la familia cercopithecidae, son de tamaño mediano a grande con extremidades robustas. Existen 22 especies descritas para este género. El pelaje es de distintos tonos de café o negro dependiendo de la especie. Este género es parte arborícola y parte terrestre. Esto lo hacen para evitar depredadores. Tienen una actividad diurna y una dieta basada en frutas, raíces, hojas jóvenes, insectos, cultivos tales como arroz, maíz, papa y caña de azúcar. Esta dieta depende de la especie (Napier y Napier 1967). Los macacos son animales sociales, que viven en grupos de múltiples machos y hembras. El número de individuos en un grupo varía dependiendo del rango de hogar. Si este es muy pequeño el grupo tiende a ser reducido. Estos grupos son jerárquicos por lo que el animal alfa es el que se puede reproducir y obtener la comida de primero. El rango viene heredado de la madre y no del padre. Estos animales tienen una comunicación bastante visual, por lo que se pueden ver muchas expresiones faciales acompañadas de vocalizaciones. El acicalamiento es parte importante para formar lazos sociales y para demostrar el parentesco (Bayne 2005). Los macacos japoneses (M. fuscata) son, con excepción del humano, los primates que viven más al norte de la Tierra. Se van a encontrar en los bosques y en las montañas de las islas japonesas (Fig. 3). Estos se encuentran adaptados al frío. El pelaje que lo recubre es espeso y lanoso de un color pardo-grisáceo que está en todo el cuerpo a excepción del rostro, glúteo, palmas de las manos y planta de los pies (Fig. 4). El macho es mucho más grande que la hembra (Hamada y Yamoto 2010). 11 Figura 3: Mapa de distribución de M. fuscata según UICN, 2014 Figura 4: Macaco japonés (M. fuscata) en el Parque Zoológico Nacional “La Aurora” Los macacos rhesus (M. mulatta) son macacos que se encuentran desde Afganistán, India y China (Fig. 5). Tienen un pelaje de una gama de colores gris hasta marrón y la cara es rosada sin pelo (Fig. 6). Estos tienen una expectativa de vida de cerca de 25 años. Estos animales son muy importantes en la ciencia debido a los trabajos de laboratorio que se han realizado con ellos. 12 Figura 5: Mapa de distribución de M. mulatta según UICN, 2014 Figura 6: Macaco Rhesus (M. mulatta) en el Parque Zoológico Nacional “La Aurora”  Papiones o babuinos Los papiones (Papio spp.) son primates con un dimorfismo sexual bien marcado, siendo el macho aproximadamente del doble de tamaño que la hembra. Una de sus características importantes son un hocico y mandíbulas prominentes. Las narinas están abiertas y apuntan al frente. Las colas son alargadas en forma de U. Las extremidades son del mismo tamaño y tienen dedos cortos y pulgares relativamente largos. Ocupan 13 lugares con mucha vegetación como áreas subdesérticas, bosques lluviosos etc. Los papiones duermen en árboles y tienen un hábito diurno. Son omnívoros y su dieta incluye frutas, gramíneas, raíces, lagartijas, insectos y en algunos casos carne (Napier, 1967). Los papiones viven de 20 a 30 años. La madurez sexual llega a los 3 a 5 años de vida. La hembra empieza a mostrar señas que está en su ciclo menstrual cuando la estructura genital y la parte trasera se inflaman. Esta inflamación varía según etapas del ciclo y es notable cuando ella esté ovulando, dando la señal de estar receptiva a un macho. Cuando ocurre un embarazo su piel se vuelve plana y de color rojo o morado brillante. La gestación es de aproximadamente 18 a 24 semanas (Brent y Butler 2005). Los papiones o babuinos tienen una sociedad bastante estricta, con rangos de poder marcados. Estos son bastante protectores con los infantes y los machos tienden a cuidarlos y a acicalarlos en ocasiones. Los infantes deben permanecer con la madre por lo menos un año para que tengan un desarrollo de habilidades sociales adecuadas. Estos tienen vocalizaciones diversas que indican diferentes estados, como por ejemplo de alarma, comportamiento amistoso y comunicación (Brent y Butler 2005). El Papión oliva (Papio anubis) es una de las especies más esparcidas de papiones encontrándose en 25 países alrededor de África (Fig. 7) Estos babuinos se distinguen por tener un color marrón grisáceo oliva con una melena alrededor de los hombros (Fig. 8). Tienen una madurez sexual retardada, en las hembras, llegando a los 8 años y los machos desde los 7 a 10 años (Brent y Butler 2005). El área anogenital de las hembras se hincha y se pone de un color rojo cuando se encuentran ovulando. En estas sociedades las hembras viven toda su vida en el mismo grupo mientras que los machos emigran y retan a los demás machos para crear dominancia. Estos papiones no practican una paternidad cooperativa pero se puede ver como las hembras pueden acicalar a otras crías, las hembras subadultas también cuidan a las crías (Brent y Butler 2005). 14 Figura 7: Mapa de distribución de P. anubis según UICN, 2014 Figura 8: Papión oliva (P. anubis) en el Parque Zoológico Nacional “La Aurora” F. Bienestar animal. El bienestar animal se centra en el cuidado psicológico y físico del animal. Toma en cuenta factores como las condiciones a las que el animal está sometido y en las que él mismo vive (Young 2003). Existen cinco libertades de los animales que deben de cumplirse para tener una buena práctica en los zoológicos. En países como Australia e 15 Inglaterra son considerados como pilares básicos para cualquier zoológico. Las cinco libertades son:  Estar libre de hambre, sed y malnutrición: Los animales deben tener agua fresca y alimento todo el tiempo. La comida debe ser apropiada para ellos, cumpliendo con los requerimientos nutricionales para cada individuo.  Estar libre de molestias: El ambiente debe ser apropiado y cómodo para vivir y protegido de elementos externos. Debe ser adecuado para las necesidades de cada especie  Estar libre de dolor, lesiones y de enfermedades: El elemento clave de esta libertad es la prevención de cualquier molestia. Deben ser constantemente desparasitados, tener higiene en lo que los rodea y evitar algo que los pueda golpear. Deben tener chequeos para observar enfermedades y heridas.  Estar libre para expresar patrones normales de comportamiento: El espacio debe ser el adecuado para cada especie y con mobiliario adecuado a sus necesidades. La calidad y la cantidad de espacio es de suma importancia  Estar libre del miedo y de angustia: Evitar el sufrimiento mental dándole condiciones de vida apropiada y trato adecuado por parte de los cuidadores. Los animales no deben de ser colocado cerca de sus depredadores o deben mantenerse en grupos, en caso lo amerite (Khoshen 1993). Primates como los macacos, babuinos y capuchinos son ampliamente utilizados en laboratorios de investigación y zoológicos, debido a que los primates no humanos son excelentes modelos de estudio y son los filogenéticamente más parecidos al humano. Entre las especies que son más utilizadas se encuentra M. mulatta, estos son utilizados para el estudio de mecanismos neurales, fue donde primero se encontró el factor Rh en la sangre, entre otros (Ibañez-Contreras et al. 2011). Los papiones oliva son animales que también son utilizados en laboratorios. Han sido utilizados para las pruebas piloto con medicamentos para la piel. Debido a los espacios en donde estos se mantienen y los niveles de estrés que puedan mantener, se han establecido leyes de bienestar animal, para 16 que se les coloque enriquecimiento ambiental a estos animales y se encuentren en el mejor estado posible (Raabe et al. 2011). El hábitat en donde se encuentran los primates en cautiverio juega parte importante de su comportamiento. Se ha visto cómo hay comportamientos diferenciados entre los animales que viven en zoológicos y en laboratorios. Por esta razón, el enriquecimiento ambiental que se aplique debe ser distinto. Los grupos de visitantes pueden afectar en los cambios conductuales que tengan los primates. El ruido y la cantidad de gente que se presente al mismo tiempo puede ser una fuente muy importante de estrés. 16 III. Justificación Los estudios de comportamiento animal y enriquecimiento ambiental son importantes para el bienestar de las especies que se encuentran en cautiverio. Debido a que el enriquecimiento ambiental es una tendencia muy nueva, los investigadores pueden aprovecharla para obtener información de los comportamientos de los primates no humanos tanto en zoológicos como en laboratorios. Para una entidad que trabaja con animales, una de sus prioridades debería ser mantener la salud física y psicológica de sus individuos. Entre los objetivos de un zoológico se encuentra concientizar a la gente sobre la diversidad de fauna que existe en el planeta y que en algún momento estas personas se sientan identificados con los diferentes tipos de animales.; por lo tanto es importante lograr que el público tenga una experiencia positiva y agradable. Esto se puede cumplir viendo animales saludables y sin comportamientos anormales. Muchos de estos comportamientos estereotipados pueden ser reducidos con enriquecimiento ambiental. Además, el enriquecimiento ambiental puede servir como parte de un plan de educación ambiental para las personas que visitan el zoológico y cambiar conceptos generalizados que la gente tiene acerca de los zoológicos. Debido a que las especies de primates con las que se trabajó en este estudio son especies que se han reportado como problemáticas en varios zoológicos alrededor del mundo, es necesario realizar este tipo de actividades para mantener los niveles de estrés bajos, para que no existan bajas de animales o algún tipo de lesiones causadas por peleas innecesarias. Ninguna de estas especies está amenazada de peligro de extinción actualmente, pero por el ritmo en que se degradan sus hábitats, tienen el riesgo de estarlo en algún momento. Las colecciones que se tengan en cautiverio pueden ser un recurso muy valioso para aportar calidad genética a las poblaciones que lo necesiten en un futuro. El Parque Zoológico Nacional “La Aurora” está catalogado como uno de los mejores zoológicos de Centro América, por lo que estudios como éstos son de mucha importancia para aumentar el prestigio del mismo. Asimismo, el enriquecimiento puede 17 ser una forma de presentar educación ambiental a los visitantes del zoológico. Esto puede sensibilizar a las personas acerca del comportamiento de cada una de las especies y puede hacer que se llame más la atención del público al ser presentada. También ayudará para mantener a las especies motivadas, activas y con una buena salud mental. Un buen programa de enriquecimiento ambiental debe ir enfocado en la especie que se va a tratar. Esto se da a partir de un conocimiento profundo de las actitudes de cada animal y del grupo en general. Estudios como éste pueden dejar sentadas bases para realizar más programas, planes o manuales para otras especies que puedan necesitarlo en el zoológico. 18 IV. Objetivos A. General  Establecer un programa de enriquecimiento ambiental para cuatro especies de primates en el Parque Zoológico Nacional “La Aurora”. B. Específicos 1. Realizar etogramas específicos para cada especie de primate antes y después del enriquecimiento. 2. Determinar si existen comportamientos estereotipados en cuatro especies de primates en cautiverio. 3. Establecer actividades de enriquecimiento ambiental específicas para cada una de las especies del estudio. 4. Evaluar el comportamiento de las especies de primates como respuesta al programa de enriquecimiento ambiental. 19 V. Hipótesis HI: Los monos capuchinos, macacos japoneses, macacos rhesus y papiones tendrán cambios en su comportamiento, luego del enriquecimiento ambiental. HO: Los monos capuchinos, macacos japoneses, macacos rhesus y papiones no tendrán cambios en su comportamiento, luego del enriquecimiento ambiental. 20 VI. Metodología A. Procedimiento 1. Descripción del área. El Zoológico “La Aurora” cuenta con seis recintos para las cuatro especies de primates. Las especies se encuentran distribuidas de la siguiente manera: Dos recintos para los papiones, dos recintos para monos capuchinos, un recinto para macacos japoneses y un recinto para macacos rhesus. El total de individuos que posee el zoológico de cada especie es: 11 monos Capuchinos, 16 papiones, tres macacos rhesus y cuatro macacos japoneses. El grupo de los papiones está dividido en dos recintos uno a la par del otro. A la par de estos se encuentran los macacos japoneses. Dos de los once monos capuchinos se encuentran en un recinto compartido inicialmente con tepezcuintles y luego con zorrillos y los nueve restantes se encuentran en un recinto solo para ellos. Los tres macacos rhesus se encuentran en un recinto cerca del hospital veterinario (Fig 9). Figura 9: Mapa de la colocación de los recintos de las 4 especies de primates en el Parque Zoológico Nacional “La Aurora” 21 2. Diseño experimental. Se realizó una observación inicial del comportamiento de cada especie. Esta se denominó la fase 1, en donde se obtuvo el catálogo de comportamientos. Esta fase fue importante ya que aquí se determinó si los individuos tenían comportamientos estereotipados. La observación inicial tuvo una duración de 6 semanas con un total de 24 horas de observación. Para las observaciones se tomó en cuenta cómo se comportaban los animales sin afluencia de gente, con afluencia de gente, en horas de la mañana y en horas de la tarde. Esto se hizo con el objetivo de determinar el periodo óptimo para la colocación del enriquecimiento ambiental. La fase 2 fue el establecimiento del programa piloto de enriquecimiento ambiental y su validación. Este consistió en colocar diferentes tipos de enriquecimiento ambiental para observar cuáles son los más favorecedores para las distintas especies. Debido a la habituación que estos animales puedan tener a los objetos, se colocó 3 veces a la semana (lunes, miércoles y viernes) de forma aleatoria en cuanto a la hora para evitar habituación. Con papiones y macacos japoneses se hizo de 8:00 am a 9:00 am porque se debe colocar el enriquecimiento antes de que estos salgan al recinto. Luego de colocado el objeto se hizo la observación por una hora u hora y media dependiendo del interés del animal hacia el mismo. Se vio la reacción del animal ante el enriquecimiento y si este en algún momento perdió el interés en el mismo. Se vieron las interacciones entre los individuos con el enriquecimiento ambiental, se registró si hubo peleas, robos o acontecimientos especiales. Esto se llevó a cabo por un total de 24 semanas, específicamente cuatro semanas para cada especie. Por un total de aproximadamente 12 horas de observación para cada especie. Para la fase 3 se utilizaron seis semanas más para observaciones finales para determinar cambios de comportamientos a partir del enriquecimiento ambiental. Se utilizaron 24 horas de observación para cada especie. Esto sirvió para determinar cambios (disminución o desaparición) en los comportamientos que se observaron en la fase 1. Para todas las fases fue necesario el uso de una cámara digital para obtener 22 evidencia de comportamiento. Asimismo, para la fase 1 los datos se ordenaron en etogramas (Anexo 1). 3. Enriquecimiento ambiental propuesto para las especie El enriquecimiento ambiental se hizo a medida de las capacidades y habilidades de cada especie. En los enriquecimientos se utilizó como base la dieta para no alterar al animal o que este subiera de peso. A esta se le agregó mantequilla de maní, miel, almendras o alguna otra fruta como uvas. Debido a los hábitos de forrajeo de estos animales, se escondió la comida o se les colocó en recipientes para que fuera un poco más difícil obtener el alimento. Entre los materiales que se utilizaron para el enriquecimiento fueron tubos de PVC, bolsas de papel, cartón de huevos, guías telefónicas, botellas, cajas de cartón y cepillos. Asimismo se utilizó canela en polvo, jengibre, orégano y extracto de vainilla. Se probaron enriquecimientos sensoriales, nutricionales y ocupacionales. Para los enriquecimientos sensoriales se quiso estimular el olfato, el tacto y en el caso especial de los macacos rhesus la audición con música de piano. En el Cuadro 1 puede verse a detalle que enriquecimientos se utilizaron. 23 Cuadro 1: Tipos de enriquecimiento ambiental utilizados durante la investigación Enriquecimiento sensorial Enriquecimiento nutricional Enriquecimiento ocupacional Mezcla Música Uvas congeladas Tubos PVC Cajas con comida (Nutricional + ocupacional) Papeles con sabores (Miel de maple, kétchup, mostaza, mantequilla de maní) Miel Cepillos Caja sorpresa (Nutricional, ocupacional+ sensorial) Bolsas con olor (Jengibre, canela, vainilla,) Mantequilla de maní Caja con material vegetal Botes con papeles y uvas (Nutricional + ocupacional) Botellas con olor (Canela y jengibre) Almendras Guías telefónicas Botellas con uva (Nutricional + ocupacional) Tubos con sabores (Jalea, miel y mantequilla de maní) Jalea de fresa Botellas Bolsas con olor y viruta (Sensorial + ocupacional) Cartón de huevos Bolsas con Viruta Tubos con cartón 4. Análisis de datos. Los datos obtenidos fueron analizados mediante gráfica de barras para cuantificar los comportamientos principales que se obtuvieron mediante las observaciones. Se hizo una gráfica lineal para demostrar el cambio de los comportamientos estereotipados a lo largo del tiempo de observación. 24 VII. RESULTADOS Y DISCUSIÓN A. Macacos rhesus ( M. mulatta) Los macacos rhesus se encuentran en un recinto que se encuentra alejado del público y es reducido. Al ser reducido podemos encontrar comportamientos estereotipados en los individuos. En este recinto se encontraban tres individuos: Dos hembras y un macho. Al principio de las observaciones ellos tenían dos jaulas para ellos y ya al final solo tuvieron una jaula. Entre los comportamientos que se encontraban más marcados era estar sentados tanto en los troncos como en el suelo del recinto. La locomoción también es uno de los principales comportamientos que se observaban, pero aumentó debido a que en esta categoría también se vio el comportamiento estereotipado de caminar de un lado para el otro (“Pacing”) que presentaba la hembra la mayor parte del día. El acicalamiento es parte importante de este grupo ya que es la forma en la cual interaccionan y forman vínculos. La comida es llevada por los cuidadores a las 11 de la mañana y por lo que en la tarde estos pasan más tiempo comiendo (Fig. 10). Figura 10: Comportamiento principal de Macacos rhesus en fase 1 y fase 3 0 5 10 15 20 25 30 35 P o rc e n ta je d e t ie m p o u ti liz ad o Comportamiento Fase 1 Fase 3 25 En este recinto, al estar aislado del público existen otros factores que pueden afectar a los distintos comportamientos que los macacos puedan tener. El tamaño del recinto no es el más adecuado para ellos, por lo que es necesario que este tenga una buena cantidad de ramas con las que ellos puedan entretenerse. Al mismo tiempo se ve que el enriquecimiento ambiental es algo vital para ellos, aunque no suelen responder de una forma favorable a enriquecimientos simples. El enriquecimiento ambiental contó con enriquecimientos sensoriales, ocupacionales y nutricionales (Fig 11). Siendo los ocupacionales uno de los más efectivos para esta especie. Debido a su inteligencia, enriquecimientos simples eran descubiertos en cuestión de minutos (3 a 5 minutos) y luego volvían a su comportamiento rutinario. Se midió el tiempo de uso del enriquecimiento desde que este fue colocado hasta que el animal ya no presento interés en este. Como podemos ver en la Figura 10, el que más les llamo la atención fue la música, en este caso piano. Algo importante que hay que mencionar de la música es que fue un enriquecimiento que se utilizó solamente una vez pero el tiempo de atención de este fue bastante alto, se puede utilizar pocas veces ya que los animales pueden presentar algún tipo de habituación o que pueda considerarse como un factor de estrés al mismo (Bloomsmith et al. 1991) Se puede observar que enriquecimientos ocupacionales como las botellas, cartones de huevo y las cajas fueron los que siguieron en el tiempo utilizado por los individuos. En las cajas se les colocaba su dieta por lo que al obtener toda la dieta, ya no les importaba la caja y se dedicaban a comer. Las botellas y los cartones de huevo fueron otra manera de presentarles comida. A las botellas se les colocaba papel y uvas congeladas para que a estos se les dificultara el acceso a la comida. Por ser animales bastante inteligentes a estos se les facilitaba el acceso y en cuestión de 10 minutos ya habían abierto las botellas y comido las uvas. Los enriquecimientos sensoriales, como las bolsas con olor y los papeles con distintos sabores, fueron los que menos les llamaron la atención. Esto puede deberse a que ninguno de los enriquecimientos ofrecía alguna recompensa, como comida, por lo que no les llamo la atención. Los olores utilizados fueron canela, jengibre y orégano. Los 26 macacos abrían la bolsa y observaban material vegetal, los tres individuos al olerlo no les llamaba la atención y seguían con las actividades que solían hacer. Estos volvían a acercarse a la bolsa pero no por mucho tiempo y así pasaron a lo largo de una hora. Con los papeles con sabores estos fueron colocados en un tubo de papel de baño para darles un poco de dificultad al abrirlo. Lo que hicieron estos fue engullir tanto el papel de arroz como el tubo de papel de baño por lo que el propósito de descubrir nuevos sabores no se cumplió. En casos tales como las cajas con comida o bolsas con olor que son una mezcla de tipo de enriquecimientos. Esto se da debido a que es más fácil la presentación de los olores o de la comida. Las mezclas que se dieron fueron entre ocupacional y nutricional o ocupacional y sensorial. Este tipo de enriquecimiento funciono bastante bien ya que luego de obtener el beneficio de la comida se pudieron quedar jugando con la caja. Figura 11: Tipos de enriquecimiento utilizados para los macacos rhesus y el tiempo promedio utilizado Uno de los comportamientos que se quiso evaluar y mejorar con el enriquecimiento ambiental fue el caminar de un lado al otro que presentaba la hembra. Este comportamiento se catalogó desde un principio como estereotipado. Ella lo presentaba en intervalos de diez minutos en los cuales caminaba por todo el recinto sin tener algún tipo de motivo (Fig 11). 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 Cajas con comida Botellas Cartón de huevos Música Bolsas con olor Papel de saboresTi e m p o p ro m e d io d e u so e n m in u to s Enriquecimiento 27 Podemos ver que las primeras dos semanas de observación (inicial y primera de enriquecimiento) el tiempo total de este comportamiento fue 45 minutos, lo máximo que se presentó a lo largo de todas las observaciones. Podemos ver que las semanas siguientes este disminuyo, a excepción de la semana 5 que aumento, esto puede deberse a factores que se dan fuera de control. En esta semana existió una pelea entre la hembra y el macho por el enriquecimiento, por lo que esto aumento el estrés y ella empezó con el comportamiento estereotipado de nuevo. En algunos primates, como los macacos, los comportamientos estereotipados no se pueden quitar del todo, pero si disminuir y eso fue lo que se logró. Al mismo tiempo se vio la presencia de un comportamiento estereotipado nuevo, que consiste en mover el cuerpo de un lado al otro en el mismo lugar. A este se le debe dar seguimiento para ver si es solo de algunas semanas o ya se vuelve permanente como el caminar. Figura 12: Comportamiento estereotipado a lo largo de la semanas de observación de Macaco rhesus hembra (En minutos) Los comportamientos finales para esta especie fueron bastante diferentes a lo que se pudo observar al inicio. El que más cambio fue la vocalización, la cual se vio por más tiempo. Los tres individuos fueron más vocales y lo hicieron tanto en grupo como en solitario. Siempre el individuo pequeño fue el que más la realizó. Al mismo tiempo se movieron mucho más y la hembra ya no presentó de forma tan frecuente el comportamiento estereotipado. Algo que cambio fue la forma de alimentación. Ya que en 45 45 39 35 40 30 25 30 35 40 45 50 1 2 3 4 5 6 M in u to s Semanas de observación 28 la primera semana la alimentación se daba por separado y ahora los tres comían juntos lo que propiciaba a algunos acercamientos violentos. Se propone colocarle lugares específicos de comida para cada uno o que esta se encuentre de forma dispersa por todo el recinto para evitar peleas. B. Monos Capuchinos (C. capucinus) En el Parque Zoológico Nacional “La Aurora” se encuentran dos recintos con monos capuchinos. Uno de ellos posee dos individuos hembras y el otro posee nueve individuos. Estos poseen diferentes comportamientos debido a la interacción que tienen en el recinto. Con las dos hembras se ven comportamientos estereotipados como el caminar de un lado al otro y quitarse pelo de sus extremidades inferiores. Esto debido a que ellas pasaron algún tiempo en cuarentena y esto las hizo quedarse sin pelo. Ellas pasan un buen porcentaje de tiempo recostadas en los columpios, sin importar si hay o no una gran afluencia de personas alrededor. Figura 13: Comportamientos principales de dos individuos hembra C. capucinus antes del enriquecimiento ambiental en porcentaje de tiempo utilizado. La dinámica del grupo de los nueve individuos (Capuchinos 2) es bastante diferente ya que se cuenta con individuos juveniles y adultos. Los juveniles son individuos mucho más activos lo cual crea un recinto mucho más movido y con más 0 5 10 15 20 25 30 Fase 1 Fase 3 29 peleas. Existe un individuo ya adulto que inicia las peleas, que pueden durar un par de minutos como máximo. Aquí podemos observar que por ser un grupo bastante grande se da un acicalamiento grupal con bastante frecuencia. Esto puede deberse a que tres de los ocho individuos son juveniles, por lo que los individuos adultos proceden acicalar a los juveniles o para establecer relaciones entre los adultos. En ambos grupos de capuchinos podemos ver que la locomoción es una parte importante de su comportamiento. Esto debido a que es una especie bastante activa durante el día. Entre la locomoción se contó caminar, correr, saltar de un lado al otro y escalar. Debido a que estos primates son primordialmente diurnos, se ve mucho más actividad en horas de la mañana que en horas de la tarde en donde ya solo se dedican a acicalarse. Figura 14: Comportamientos principales en el grupo de 9 individuos de C. capucinus antes del enriquecimiento en porcentaje de tiempo utilizado Como ya lo habíamos dicho anteriormente las dinámicas de ambos recintos son distintas, tanto por el número de individuos como por la composición de la tropa, por lo que los enriquecimientos, aunque fueron iguale, no fueron utilizados la misma cantidad de tiempo. Incluso hubo enriquecimientos que solamente se colocaron en uno de los recintos, como es el caso de los papeles y el de los tubos PVC, ya que no se contaba con el material suficiente. 0 5 10 15 20 25 30 35 P o rc e n ta je d e t ie m p o Comportamiento Fase 1 Fase 3 30 Debido a que estos primates son bastante curiosos, los enriquecimientos sensoriales fueron un éxito. Enriquecimientos que envolvían sabores y olores fueron de los que más les interesaron y pasaron bastante tiempo dedicados a probar todos los sabores puestos sobre los papeles de arroz (Mantequilla de maní, miel de maple, miel de abeja, kétchup y mostaza). Entre los olores que más les llamaron la atención fue la canela y el orégano. Esto se puede comparar con los otros primates que pasaron muy poco tiempo en estos enriquecimientos. Figura 15: Enriquecimiento ambiental utilizado para los dos recintos de mono capuchino en el Parque Zoológico Nacional “La Aurora” en tiempo promedio utilizado (Minutos) Uno de los enriquecimientos que más contraste tuvo entre los tiempos fue la utilización de los cepillos. Este enriquecimiento se vio en la literatura como uno de los más utilizados para monos capuchinos. El primer intento con los capuchinos del primer recinto fracaso debido a que la hora del enriquecimiento coincidió con la hora de comida. En el segundo intento ellas solo jugaron alrededor de una media hora con él y esto fue debido a que tenía mantequilla de maní para atraer su atención. En cambio con el segundo recinto fue bastante exitoso. Todos los individuos jugaron con los cepillos, pero en especial uno de los individuos “limpió” todo el recinto. Se le vio jugando con el cepillo por más de 50 minutos en donde limpió la orilla del recinto y uno de los espacios que tienen para dormir. 0 10 20 30 40 50 60 70 80 M in u to s u ti liz ad o s Capuchinos 1 Capuchinos 2 31 Enriquecimientos como las bolsas con olor, cajas con comida, botellas con olor o con uvas y cajas con material vegetal fueron muy bien recibidas en ambos grupos. Las botellas fueron un tema de debate ya que en el primer recinto hubo momentos en donde ellas se frustraron de más por no poder abrir las botellas. En el segundo recinto fueron bien recibidas, haciendo que todos los individuos colaboraran para abrirlas. Las cajas y bolsas fueron utilizadas luego de sacar todo el enriquecimiento de ahí. Como se puede notar en la Figura 15 hay dos enriquecimientos que solo se colocaron en uno de los recintos. Los papeles con sabores solo fueron utilizados en el recinto 1 y el tubo PVC fue utilizado en el recinto 2. Esto se dio debido a la falta de material. Se decidió que los papeles con sabores iban a ser más efectivos en el recinto donde solo se encontraban los dos individuos ya que iba a ser mucho más fácil colocarlos que en donde habían más individuos. El tubo PVC se puso en el recinto 2 ya que ahí iba a ser más fácil que interactuaran con el debido a que hay más individuos. Algo bastante importante en estos grupos fue el agua. Todo lo que ellos recibían iba directamente al agua y ahí se dedicaban a comer lo del enriquecimiento o a abrirlo. En el grupo 1 en la mitad de las semanas de enriquecimiento las movieron de recinto y les quitaron la pileta de agua que estas poseían, lo que afecto mucho su comportamiento con los enriquecimientos y la comida. El cambio de recinto afectó de manera particular a las capuchinas y como se ve en la Figura 16 se presentó con más frecuencia el comportamiento estereotipado de quitarse el pelo y rascarse. Se ve como empieza a subir este comportamiento luego de la cuarta semana y esto puede deberse a que no tienen la misma estimulación por parte de quien las cuida, ni que tienen compañeros activos de recinto (como lo eran antes los tepezcuintles). La última semana que ya no tenían enriquecimiento se vieron modificaciones corporales como varios parches sin pelo y adelgazamiento. 32 Figura 16: Cambio de comportamiento estereotipado observado a lo largo de 6 semanas de observación en 2 individuos hembras de C. capucinus En el segundo grupo de capuchinos el comportamiento que más llamo la atención fue la agresión. Esta se midió en peleas promedio por hora a lo largo de las semanas de observación. Podemos ver un decrecimiento de las pelas y agresiones en el recinto a partir de la semana 2 y se mantuvo constante en la siguiente semana de observación. Luego se vio un descenso pronunciado en la semana cuatro, aquí fue cuando se decidió sacar a uno de los individuos del recinto ya que este se estaba comportando de forma bastante agresiva al punto de golpear bastante fuerte a otro individuo del recinto. Figura 17: Cambio del comportamiento estereotipado observado a lo largo de 6 semanas de observación en 9 individuos de C. capucinus A pesar que el recinto es bastante amplio ya no se da abasto para que los 8 capuchinos puedan estar de forma pacífica en este. Ya que como se pudo ver en la 45 40 37 35 38 40 30 35 40 45 50 1 2 3 4 5 6 Ti e m p o u ti liz ad o e n m in u to s Semanas de observación 5 4 4 3 2 3 0 1 2 3 4 5 6 S1 S2 S3 S4 S5 S6 P e le as p ro m e d io / h o ra 33 semana 6 las peleas aumentaron. Esto pudo ser debido a que en esta semana nació una cría y la madre tuvo comportamientos protectores hacia esta, por lo que se iniciaban peleas bastante frecuentes más cuando el público estaba presente. El grupo de 2 capuchinas es un claro ejemplo que cambios como el recinto y el cuidador son vitales para el comportamiento. Aunque el recinto era mucho más grande que en donde estaban inicialmente, estas empezaron a presentar más comportamientos que pueden presentarse como estereotipados. Como se observa en la Figura 17 se puede ver que el acicalamiento aumento y por lo tanto este acicalamiento frecuente puede llevar a que el pelo se caiga. También se ve el comportamiento de morder objetos y también partes del cuerpo como las extremidades inferiores o manos. Algo que llamó la atención es un comportamiento que en las primeras observaciones fue pasado por alto debido a que no se presentó tan constantemente fue el de sacar la lengua. Este sucedía sin razón aparente. Debe ser monitoreado debido a que puede ser un nuevo comportamiento estereotipado. En las primeras observaciones siempre había bastante gente cuando este comportamiento se presentaba por lo que se asumió que era una reacción a la gente. Mientras que en las últimas observaciones se daba aún sin gente presente y por tiempos prolongados. En el recinto 2 se vieron mucho más activos que la primera vez que se les observó ya que estos corren y caminan mucho más por el recinto. También se vio un incremento en la vocalización de los juveniles y en el caso de las agresiones estas descendieron al sacar a uno de los individuos que propiciaba la violencia. Se vio como comportamiento frecuente morder los troncos, cuerdas y a veces hasta las mismas manos. C. Papiones (P. anubis) Los papiones son un grupo bastante peculiar de primates. Hay dos recintos con estos primates en el zoológico y ambos recintos constaban de una interacción diferente entre los individuos. El primer grupo de papiones contaba con un macho dominante mientras que el segundo grupo de papiones contaba con un macho dominante y un macho dominante en potencia; debido a esto se podían observar más peleas en el recinto dos. 34 Algo que se pudo observar es que en el primer recinto, el macho presentaba comportamiento estereotipado. Este se sentaba en una esquina del recinto, luego caminaba alrededor del recinto y volvía a sentarse. Esto ocurría en promedio de 6 veces por hora. Este comportamiento fue al que se le puso más atención en conjunto con las peleas que se veían de forma diaria en el recinto. Como podemos ver en la Figura 18 la locomoción (caminar, saltar, escalar y correr) es algo que se hace de forma bastante frecuente. Al mismo tiempo el estar sentado también se ve como un comportamiento principal. Esto puede deberse a que en el recinto tiene bastantes troncos donde movilizarse, esconderse y en donde pueden jugar. Este comportamiento es importante ya que el estar sentados puede llevar a comportamientos como el acicalamiento grupal o pueden descansar. Figura 18: Comportamientos generales en dos grupos de papiones antes del enriquecimiento ambiental, en porcentaje de tiempo utilizado La agresión es uno de los hechos más preocupantes de esta especie, debido a que son animales con bastante fuerza y pueden llegarse a lastimar a la hora de una pelea. Se ve que es uno de los comportamientos que tiene más presencia en ambos grupos de papiones. En el segundo grupo de papiones se puede deber a que existe un macho dominante y uno que se está desarrollando para serlo, por lo que cuando las hembras 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 P o rc e n ta je d e t ie m p o Comportamientos Papiones 1 Fase 1 Papiones 1 Fase 3 Papiones 2 Fase 1 Papiones 2 Fase 3 35 entran en celo estos dos se agreden. Mientras que en el primer grupo la agresión puede confundirse con algunos juegos que tienen los juveniles. En ambos grupos podemos ver que el acicalamiento es parte importante en esta sociedad. Ya que con esto se pueden marcar relaciones sociales. Se ve que las hembras acicalan a los machos justo antes de mostrarse dispuestas a copular con él o luego de alguna pelea también se acicalan. En el primer recinto, al existir un juvenil, podemos ver como la madre de este individuo aún lo acicala. Este comportamiento es básico para tener una sociedad de papiones sana. Los papiones fueron los primates que mejor reaccionaron al enriquecimiento. Pasaron hasta una hora y media o más jugando con el enriquecimiento. Debido a esto se pudo experimentar con guías telefónicas, sabores, tubos de PVC entre otros. Lo más interesante es que luego de sacar el enriquecimiento de por ejemplo las cajas, estos seguían jugando con las cajas y les servía de entretención. Durante los enriquecimientos, se vieron muy pocas peleas y fueron debido a factores como el celo de las hembras. Para ambos grupos de papiones se colocaron enriquecimientos iguales para que si en algún momento esto se llegará a implementar fuera mucho más fácil para el cuidador colocar el enriquecimiento. Figura 19: Tipos de enriquecimiento utilizados para dos grupos de papiones y el tiempo promedio utilizado para cada uno en minutos 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 Ti e m p o p ro m e d io Papiones 1 Papiones 2 36 Se puede observar que el enriquecimiento que más llamo la atención en ambos grupos fueron las cajas sorpresa. Estas consistían en una caja grande con pequeñas cajas, botellas y tubos en la caja. En ambos grupos era el macho el que las abría y sacaba todo el contenido y luego los demás ya llegaban a inspeccionar lo que dejaban los machos. Los tubos con sabores fueron tubos de papel (de baño y mayordomo) y tubos PVC que contenían miel y mantequilla de maní. En ambos grupos estos fueron un éxito debido a que no solo disfrutaron los sabores si no que pasaron bastante tiempo jugando con los tubos. Las guías telefónicas con uvas y mantequilla de maní fueron una idea de la gente del Parque Zoológico Nacional Smithsonian, esto se realizó una vez en cada recinto debido a que este se volvía bastante desordenado y no se quería incomodar a las personas que limpiaban el recinto. Los cartones de huevo fueron algo que les llamo bastante la atención ya que en algunos orificios tenían mantequilla de maní y tenían insertados en diferentes partes almendras. Ellos pasaron la mayor parte investigando donde se encontraban las recompensas y luego jugaron con lo sobrante. El que tuvo menos éxito fueron las bolsas con olor, ya que estas no poseían recompensa alguna, pero aun así ellos pasaron bastante tiempo jugando con las bolsas y la viruta. Esto es parte importante de los enriquecimientos ambientales que se les presenten a los papiones, deben tener una recompensa en comida para que ellos pasen mucho más tiempo jugando con ellos. Uno de los comportamientos más curiosos que se observó en el segundo recinto fue “el ladrón” de enriquecimiento ambiental. Esto sucedía con las cajas y tubos. Aun teniendo un enriquecimiento para cada individuo, éste robaba de sus compañeros y corría por el recinto. Este mismo ladrón se observó cómo robaba comida y algunos objetos que tenían los demás individuos. 37 Figura 20: Cambio de comportamiento agresivo en los 2 grupos de papiones a lo largo de las semanas de observación Uno de los comportamientos que se quiso mejorar con el enriquecimiento ambiental fueron las agresiones hacia otros individuos. Ya que el enriquecimiento sirve para desviar la atención de los individuos más agresivos. Las mejoras se empezaron a ver desde la primera puesta de los enriquecimientos, aun no teniendo los enriquecimientos, las peleas se vieron disminuidas. Existieron factores ajenos al estudio, como el celo de las hembras, nuevos individuos en el recinto (dos crías) y comida en la exhibición que también alteraron dicho comportamiento. En el grupo 1 de papiones se observó que en general no es un grupo tan agresivo pero se vio afectado por el incremento de individuos en el recinto. Los comportamientos agresivos se observaban entre las dos nuevas crías y uno de los individuos juveniles. Este individuo, al cual llamaremos Francis, tiene un defecto congénito en sus extremidades superiores. Aun así ella cumple una función importante en el grupo y por lo tanto se vio como la dinámica del grupo fue modificada cuando llegaron estos individuos. Ella se dedica a jugar con las crías y tiene una relación bastante apegada con la que se supone que es su hermano. En el grupo 2 de papiones se observó un aumento de peleas en la semana cuatro y esto coincidió que las hembras se encontraban en celo. Esto dio lugar a varias peleas entre los dos machos alfa que se encuentran en el recinto y a una pelea bastante fuerte. Luego de este altercado, el comportamiento agresivo siguió disminuyendo. También 5 4 3 4 4 3 6 5 4 5 2 1 0 1 2 3 4 5 6 7 1 2 3 4 5 6 P ro m e d io d e p e le as p o r h o ra Semana Papiones 1 Papiones 2 38 ayudó que la dieta fuera puesta en la exhibición. En vida silvestre se ha registrado que estos pasan por lo menos un 60% de su tiempo forrajeando y comiendo (Napier y Napier 1967) por lo que al tener la comida afuera ellos se dedicaron más tiempo a esta actividad que a la pelear. Los comportamientos finales para ambos grupos de papiones son bastante diferentes a los iniciales (Fig. 20). Lo primero se puede observar es que la agresión ya no figura como un comportamiento importante en ambos recintos y vemos que el forrajeo y la locomoción es algo que hacen frecuentemente. Se invirtieron las actividades en los recintos ya que ahora el recinto 1 es el más activo por la presencia de las crías. El juego entre los individuos ahora ya no es tan violento ni llega a las peleas que se hacían al inicio. Y como se puede observar el acicalamiento sigue siendo parte importante de ambas tropas. Luego de comer o luego de un juego se presenta el acicalamiento ya sea entre los juveniles o de las hembras a los machos. D. Macacos Japoneses (M. fuscata) Los macacos Japoneses son un grupo bastante peculiar dentro de los primates que habitan el zoológico. Estos son cuatro individuos con alternancia de machos afuera del recinto. Esto se debe a que se pelean mucho los machos por lo que evitan que estén juntos. Los comportamientos se ven bastante influenciados por lo que pasa a sus alrededores. Figura 21: Comportamientos generales de macaco japonés en fase 1 y fase 3 en porcentaje de tiempo utilizado. 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 P o rc e n ta je d e t ie m p o Comportamiento Fase 1 Fase 3 39 Como podemos observar los comportamientos se dividen en locomoción, forrajeo y acicalamiento. Ellos pasan la mayoría del tiempo moviéndose entre los troncos y las paredes del recinto. El que más presentaba movimiento era el individuo joven que pasaba la mayor parte del tiempo saltando entre los troncos y las palmeras que se encuentran en el recinto. El forrajeo se daba también en la mayor parte del tiempo en donde se dedicaban a buscar frutos que caían de árboles adyacentes al recinto u hojas que se encontraban en el mismo. El acicalamiento se ve entre el juvenil y la hembra o la hembra y el macho que esté presente ese día en el recinto. Esta es una actividad que se da de forma regular a lo largo del día A esta especie no le importa mucho el enriquecimiento ambiental. Se tuvo bastantes problemas con que les interesaran los distintos enriquecimientos que se les colocaban. Ellos simplemente los miraban a la hora de salir y luego solo pasaban un pequeño rato oliendo y jugando con ellos. Este tipo de comportamientos ya se habían visto antes por los doctores, pero es necesario implementarles enriquecimiento para evitar ciertos comportamientos como peleas o aburrimiento Figura 22: Tipos de enriquecimiento ambiental utilizado para macaco japonés y el tiempo promedio utilizado en minutos Entre los enriquecimientos que fueron exitosos fueron las cajas con comida y los cartones de huevos con mantequilla de maní (Fig. 22). Esto debido a que, al igual que los 0 5 10 15 20 25 30 35 40 Ti e m p o p ro m e d io u ti liz ad o e n m in Enriquecimiento 40 papiones y los macacos rhesus, ellos utilizaron las cajas como una entretención luego de vaciar lo que tenían de enriquecimiento. Las botellas con uvas, botes con uvas y bolsas con viruta también fueron algo exitoso ya que también jugaron con las botellas y botes. Al que más le llamo la atención fue al juvenil que pasó un poco más de tiempo interesado en los enriquecimientos. El tubo PVC fue un éxito con los papiones y capuchinos pero con los macacos japoneses no fue el mismo resultado. Una de las causas es que fue el mismo tubo PVC que se utilizó con los papiones por lo que el olor a “papión” no les fue de total agrado. Otro de los factores fue la posición en el recinto en el cual fue colocado el enriquecimiento. Esta fue la posición menos frecuentada por los macacos por lo que solo llegaron un corto periodo de tiempo y no les llamó la atención. En conjunto con este enriquecimiento se colocó tubos de papel con sabores los cuales fueron distribuidos por el recinto y fueron bien recibidos por los macacos. Debido a la poca actividad que estos presentaron durante las semanas de observación no se logró determinar un comportamiento estereotipado que fuera lo bastante marcado para notar una diferencia a lo largo de las semanas. Por lo que conductualmente se puede decir que son una de las especies que presenta menos estrés, pero se debe de comprobar de manera fisiológica como con glucocorticoides en las heces u orina. Como se puede observar en la Figura 21 podemos ver que no hubo un mayor cambio en los comportamientos de antes y después del enriquecimiento con estas especies. Hubo un aumento de casi el doble en el tiempo de acicalamiento de la hembra al juvenil y al macho. Mientras que la locomoción disminuyó un poco ya que estos pasaron mas tiempo fuera de vista al fondo del recinto sentados y se puede asumir que comiendo, porque bajaron el tiempo de forrajeo a lo largo del recinto, como lo hacían al principio aun cuando la comida se encontraba en la parte de afuera del recinto. Algo que se vio fue que mucha de la locomoción surgía cerca de la pileta de agua, cosa que no se vio en los comportamientos iniciales. Esto fue por parte del joven, que pasó bastante tiempo cerca de esta pileta. Los comportamientos siguieron siendo 41 influenciados por lo que pasaba en los demás recintos. El macaco macho se dedicaba a caminar más que todo cuando los papiones se peleaban o hacían algún ruido, luego de esto el regresaba a su lugar de inicio y ahí se quedaba observando a los otros recintos. E. Mediciones de recintos Se hicieron mediciones de los recintos para ver qué área ocupaba cada individuo en los recintos que se evaluaron. Debido a que estas especie no solo utilizan la parte del suelo de sus recintos sino también las partes aéreas se midió tanto el largo y ancho del recinto como la altura del mismo. Luego se obtuvo el área total y se dividió por el número de individuos que se tenían en cada recinto (Cuadro 2) Cuadro 2: Medidas de los seis recintos utilizados para las cuatro especies de primates Especie Área total del recinto (m 2 ) Área de cada individuo(m 2 ) Macaco rhesus 125.55 41.85 ( 3 individuos) Capuchinos 1 152.4 76.2 (2 individuos) Capuchinos 2 99.3 11.03 (9 individuos) Papiones 1 419.2 52.4 (8 individuos) Papiones 2 564.24 70.53 (8 individuos) Macaco japonés 484.88 161.7 (3 individuos) Como se puede ver en el Cuadro 2 las medidas a simple vista pueden notarse que no son tan pequeñas para cada individuo. Pero la literatura indica que el área mínima para 2 individuos de estas especies es de 500 m 2 (Central zoo authority 2012). En este caso podemos observar que ninguno de los seis recintos cumple con este estándar. Por lo que se puede afirmar que uno de los motivos de estrés de estos animales es el poco espacio que estos pueden tener. Estas medidas confirman porque es importante el enriquecimiento ambiental para estas especies. Ya que en muchos casos el área de los recintos no es tan importante si se tiene un recinto con bastantes niveles para que estos escalen y enriquecimiento ambiental constante. Estas medidas también confirman que es importante que se dé un programa de 42 control de la natalidad para así evitar que exista más aglutinamiento de animales en los recintos. El único recinto que podemos decir que cumple con los estándares sugeridos es el de macaco japonés, debido a que esos 484.88 metros cuadrados se aproximan a los 500 que son establecidos y solamente son tres individuos en él. Puede ser por esta razón que los macacos no presentaron cambios de comportamientos ni algún comportamiento estereotipado visible. F. Manual final Al final de todas las observaciones y datos obtenidos se creó un manual para dejar al Parque Zoológico nacional “La Aurora”. Este consistió en dejar los lineamientos bases para cada especie de primates con las que se trabajó e identificar cuáles fueron los enriquecimientos que fueron más efectivos para ellos. Con esto lo que se quiso hacer fue dejar escrito con detalle todos los enriquecimientos que se utilizaron, como se utilizaron, cada cuanto se colocaron y el número efectivo de enriquecimientos. Aquí mismo se colocara que tipo de materiales se utilizaron y como se prepararon. El objetivo principal de este manual fue dejar lineamientos base para que cualquier otro programa de enriquecimiento ambiental específico para cualquier especie se pueda hacer. Debido a que este manual puede ser utilizado por cualquier persona, debe ser de fácil comprensión y estar explicado paso por paso como se deben de preparar los enriquecimientos. Asimismo se quiere dejar en claro cuáles son los beneficios de un programa de enriquecimiento ambiental y como este puede ayudar a mejorar la salud del animal, el contacto de los cuidadores con el animal y la experiencia de los visitantes. En este mismo manual se quiere dejar también para que en algún momento se pueda contar con voluntarios que expliquen lo que es un enriquecimiento ambiental, porque se coloca y que sea parte de algún proyecto de educación ambiental. Es importante que se les informe a los visitantes acerca de estas actividades para que ellos tengan conocimiento y se involucren. 43 VIII. CONCLUSIONES Al finalizar el estudio se estableció un programa de enriquecimiento ambiental para cuatro especies de primates en el parque Zoológico Nacional “La Aurora” que se resume en el “Manual de enriquecimiento ambiental para Papiones, Mono Capuchino, Macacos japoneses y Macacos rhesus, en el Zoológico La Aurora, Ciudad de Guatemala” presentado en el anexo 2. Para cada especie se realizó un etograma específico para cada especie antes y después del enriquecimiento, se determinó si existen comportamientos estereotipados en cuatro especies en cautiverio y se establecieron las actividades de enriquecimiento ambiental para cada especie. A continuación se detallan las conclusiones por especie estudiada: Macaco rhesus  La hembra de macaco rhesus ha presentado bajas en el tiempo que esta pasaba caminado de un lado a otro.  La música de piano fue un enriquecimiento efectivo para calmar a los macacos.  El enriquecimiento menos efectivo fueron los papeles con sabores  El tamaño del recinto es de 125.55 metros cuadrados.  El comportamiento de vocalización apareció como uno de los comportamientos importantes en la fase 3.  Los enriquecimientos deben ser con un alto nivel de dificultad debido a la inteligencia del animal Mono capuchino  Los ejemplares del grupo 1 presentaron aumento en comportamientos estereotipados con el cambio de recinto  Comportamientos agresivos en monos capuchinos 2 bajaron luego de retirar al individuo conflictivo 44  El enriquecimiento sensorial funciono efectivamente en ambos grupos de mono capuchino.  El enriquecimiento que fue más efectivo para el grupo 1 fueron las botellas con uvas mientras que para el grupo 2 fue el tubo PVC  El enriquecimiento menos efectivo para el grupo 1 fueron los cepillos mientras que para el grupo dos fueron las cajas con comida  El tamaño del recinto del grupo 1 fue de 152.4 metros cuadrados mientras el del grupo 2 fue de 99.3 metros cuadrados. Papiones  Comportamiento agresivo en papiones ha disminuido y ya no forman parte de los comportamientos importantes de ambos grupos de papiones.  Comportamientos agresivos disminuyeron luego de colocar la dieta en el recinto.  La llegada de los dos individuos juveniles al grupo 1 altero la dinámica del recinto  El enriquecimiento que fue más efectivo para el grupo 1 fueron las cajas sorpresa mientras que para el grupo 2 fueron los tubos con sabores  El enriquecimiento menos efectivo para el grupo 1 fueron las botellas con uvas y bolsas con olor mientras que para el grupo 2 fueron las bolsas con olor  El tamaño del recinto del grupo 1 fue de 419.2 metros cuadrados mientras que la del grupo 2 fue de 564. 24 metros cuadrados Macaco japonés  Macacos japoneses no muestran interés en los enriquecimientos presentados  Los macacos japoneses no mostraron un cambio en los comportamientos evaluados antes y después del enriquecimiento.  Los enriquecimientos que más les interesaron fue los cartones de huevos y las cajas con papel y comida.  El enriquecimiento que menos les interesó fue el tubo PVC. 45  El tamaño del recinto es de 484.88 metros cuadrados. Comparativas entre las especies de primates  Papiones y monos capuchinos reaccionan mejor al enriquecimiento ambiental proporcionado que los macacos  Los macacos rhesus tienen una respuesta más favorable a los enriquecimientos que los macacos japoneses  Debido a las características de los monos capuchinos, los enriquecimientos sensoriales fueron más exitosos que con las otras tres especies de primates. Enriquecimiento ambiental y causas externas al estudio  Enriquecimiento nutricional y ocupacional son los de mayor efectividad en las cuatro especies de primates  Existen causas ajenas al estudio que pueden cambiar los comportamientos de los primates como la relocalización de las especies o el cambio de la hora de la alimentación.  El tamaño de los recintos si influye en el estrés que estos animales presentan. 46 IX. RECOMENDACIONES En general se recomienda a la administración del Parque Zoológico nacional “La Aurora” llevar a cabo las siguientes acciones 1. Debido a que la mayoría de recintos de primates que se estudiaron son pequeños en relación al número de individuos que se encuentran en el mismo, se recomienda que se puedan ampliar los recintos o disminuir el número de individuos por recinto. Además, se pueden hacer algunas mejoras en los recintos para generar más actividades que desarrollen habilidades de cada especie, por ejemplo: Colocar dispositivos para escalar o refugiarse. 2. Medir de glucocorticoides en orina o en heces de primates para corroborar la disminución de estrés. 3. Colocar enriquecimiento ambiental todos los días o por lo menos tres días de la semana para mejorar su calidad de vida. Al mismo tiempo se puede tener el apoyo de voluntarios para explicarle al público sobre esta práctica. 4. Cada recinto debe tener su propio enriquecimiento para que este no tenga olores ajenos y no les llame la atención. Para macacos rhesus se recomienda: 5. Colocar más plantas dentro del recinto para que ellos puedan esconderse y movilizarse. 6. Colocar la comida en puntos separados para que cada individuo tenga su lugar para comer. 7. Colocarles música algunos días del mes como enriquecimiento ambiental. 8. Colocarles enriquecimientos con un nivel de dificultad alto para que ellos puedan pasar más tiempo entretenidos en este. Para monos capuchinos se recomienda: 9. Al recinto con dos individuos se les debe de colocar enriquecimiento todos los días debido a que ellas se quitan el pelo de forma regular. 47 10. Se recomienda hacer enriquecimiento ambiental que sea enfocado al agua. 11. Se recomienda proporcionarles piletas o lugares con bastante agua en los recintos. Para papiones se recomienda 12. Utilizar métodos hormonales para el control de la natalidad y así evitar peleas entre los papiones machos. 13. Colocar la dieta en lugares distintos o en cajas para que tengan más tiempo de forrajeo y no solo un individuo acapare la comida y sufra de sobrepeso. 14. El número de objetos que se les coloque debe ser mayor al número de individuos que estén en el recinto para evitar peleas por poco enriquecimiento. Para macacos japoneses se recomienda: 15. Debido al poco interés que estos muestran en el enriquecimiento, se debe de jugar con las posiciones en donde se coloque su dieta o como se coloca. 16. Se debe colocar más vegetación en el recinto ya que al juvenil le gusta trepar 17. Colocar enriquecimiento afuera y adentro de la exhibición para que todos los individuos tengan los mismos objetos. Para estudios futuros se recomienda: 18. Trabajar solamente con una especie para que se puedan obtener una mayor cantidad de datos. 19. Si se fuera a trabajar con las cuatro especies, utilizar cámaras que graben en las horas de observación y así poder hacer enriquecimientos simultáneos 20. Utilizar ayudantes de campo para poder hacer observaciones simultáneas Se elaboró un manual de enriquecimiento ambiental basado en el estudio que se entregó a la administración del parque con la aprobación de los médicos del parque ( Anexo 2) para facilitar la capacitación del personal que trabaja con estos primates 48 X. LITERATURA CITADA Álvarez-, A., H, Pérez., T, Martín., J, Quincosa y A, Sánchez. 2009. Fisiología Animal Aplicada. Editorial Universidad de Antioquia, Medellin. 382 pp Bayne, K. 2005. Enrichment for nonhuman primates Macaques. AAALAC international. 20 pp Brent, L y T, Butler. 2005. Enrichment for nonhuman primates: Baboons. Southwest Foundation for Biomedical Research. 10 pp Bloomsmith, M., L. Brent, and S. Schapiro. 1991. Guidelines for developing and managing an environmental enrichment tprogram for nonhuman primates. Lab. Anim. Sci. 41:372–377 Carlstread, K y D, Sheperdson. 2000. Alleviating stress in Zoo Animals with Environmental enrichment. En: Moberg, G y K Mench (Eds). The biology of animal stress: Basic principals and implications. CABI publishing, New York. Pp.337-349 Central Zoo Authorithy . 2012. Guidelines on minimum dimensions of enclosure for housing exotic animals of different species. Ministry of environment and forest. New Delhi. 8pp Collados, G. 1997. El rol de los zoológicos modernos. Universidad Central de Chile. 52pp Fragaszy, D. 2005. Enrichment for nonhuman primates: Capuchin Monkeys. Neuroscience and behavior program, University of Georgia, Georgia. 16pp Hamada,Y And A, Yamamoto. 2010. Morphological characteristics, growth and aging in Japanese Macaques. En: Nakagawa, N., M, Nakamichi y H, Sugiura. (Eds) . The Japanese Macaques. Springer, Tokyo. Pp 27-50 Hosey, G. 2005. How does the Zoo environment affect the behavior of captive primates? . Applied Animal Behaviour science 90: 107-129 Ibañez-Contreras, A., A, Durand-Rivera., B, Hérnandez-Godínez